菌根共生与植物入侵作者：黄大明尚嘉琛李淑芬 Anne Pringle来源：《中国科技纵横》2019年第08期摘要：我们对植物入侵能力的影响因素还没有深刻的了解，这涉及到许多机制，不同机制的相对重要性取决于具体的入侵条件。

本文讨论菌根共生这一因素。

这些共生关系是在大多数陆地生态系统中植物和土壤真菌普遍存在的相互关系。

研究植物入侵中菌根共生的概念框架，最重要的几方面包括：（a）菌根状态;（b）入侵植物的生长反应;（c）植物结合不同种真菌的能力;（d）植物作为当地真菌的宿主的能力与反馈动态;（e）真菌生物地理学与分布;（f）真菌的引入与传播;（g）产生新菌根的生态影响。

这些因素对植物入侵具有重要影响，因此菌根共生在植物入侵的研究中应受到更多关注。

关键词：丛枝菌根;保护生物学;外生菌根;真菌中图分类号：S451 文献标识码：A 文章编号：1671-2064（2019）08-0009-070 引言全世界范围内有许多植物被引入新的栖息地，其中一些植物在新的栖息环境中长势茂盛，甚至超出了引进时的预期[55]。

植物在新的栖息地中疯长被定义为入侵。

一些入侵植物可能会影响当地群落、威胁濒危物种生存[108，32]，或对生态系统状态产生影响[79]。

当一种入侵植物成为人们的关注目标时，人们便开始设计管理办法以控制其生长。

然而，为了设计有效的管理方法，理解入侵过程涉及的机制十分重要。

关于植物入侵的大量文献表明，单一机制无法解释入侵过程。

一种植物的入侵能力受到其生态位、竞争能力、繁殖潜力以及这些特性在新栖息地中的演化影响[53，14]。

物种的入侵能力同样还受到新栖息地的影响，包括各种新的生物相互作用[65]。

食草动物和致病菌是研究这些新生物相互作用的重点，并形成了天敌释放假说的基础[66，97]。

然而鲜有工作关注共生作用改变成功侵入的潜在可能但见Richardson等[84]与Mitchell等[65]的综述）。

尽管如此，共生关系仍是形成物种生态学的核心力量[38]，而且共生关系至少应与寄生关系在外来物种中同样常见[90]。

因此，一个物种的引入可导致其它物种的随后侵入[58]。

与真菌形成共生菌根可能有利于植物繁衍。

理解共生菌根是否以及如何影响植物入侵，对入侵植物的生态学管理以及当地栖息地的保护十分关键。

本文关注大多数植物中常见的菌根共生关系，并讨论这一共生关系如何影响植物的入侵。

菌根是植物的根和真菌组成的共生体。

这种关系历史悠久，有化石记录的共生关系可以追溯到460万年前[81]。

世界上幾乎95%的植物科有菌根，尽管大部分物种的菌根状态未得到具体的研究证明，但80%鉴定过的陆生植物有菌根[92，98，105]。

可参与形成共生体的真菌种类繁多，涵盖了所有真菌的4个门。

共生菌根通常被分为丛枝菌根（AM）和外生菌根（EM），其种类由真菌种类和植物的根的结构共同决定[92]。

在丛枝菌根和外生菌根之外，还有浆果莓类菌根、水晶兰类菌根、杜鹃花类菌根和兰类菌根等等。

菌根通常被认为是一种共生关系，植物和真菌进行物质交换，植物用光合作用得到的碳交换从土壤中获得的氮和磷。

菌根带来的其他好处，例如抗病虫害[15]和抗旱能力[3]，也被归结于互利共生。

与其它共生关系一样，共生成员所得到的好处与具体的共生体状态相关，实际上在某些情况下已成为寄生关系[45，47]。

将植物和真菌形成共生菌根影响植物入侵过程归纳为以下七个方面：（1）入侵植物的菌根状态。

它是否形成了菌根？一些植物不能形成根菌共生体，而且许多入侵植物不与根菌共生。

（2）入侵植物的生长反应。

如果植物不能正常形成菌根，那么植物与真菌的共生体是否是必须的，植物是否需要真菌才能发芽和生长？或者说这种共生是否是兼容的？如果是兼容的，共生的植物与本土植物物种相比是否更不容易被感染（疾病）？哪种环境最适宜？（3）入侵植物结合不同种真菌的能力。

植物是否需要与特定的真菌形成菌根共生？或者它是否能与种类多样的不同真菌形成结合体？如果植物需要在新的栖息环境中与当地没有的真菌种类共生，则菌根共生将成为入侵的约束条件。

（4）入侵过程中植物对共生真菌的帮助与在植物入侵中的反馈动态。

入侵植物是否是所有真菌或特定真菌的优良宿主？植物和真菌之间相互作用的质量，包括真菌对植物宿主的响应与植物对共生真菌感染的响应，决定了植物-真菌的反馈动态，这能够极大地影响植物入侵的动态过程。

（5）真菌生物地理学与分布。

如果每种菌根真菌在地球上均匀分布，那么菌根共生体将不再是植物入侵的约束条件。

当然真菌有其分布范围，而且更详尽的真菌的生物地理学认识，对于研究具体情况下需要特定种类真菌的入侵物种十分重要。

菌根真菌的分布也与之相关，因为真菌可以独立于引入的植物物种进入新的栖息地。

（6）菌根真菌的引入。

最近的研究关注了人类活动导致的菌根真菌的传播;人们在很多情况下将植物完整的根系统与植株一起移植，因此菌根共生体也被打包移植。

当菌根真菌随被引入的植物一起被移植到新的栖息环境时，植物更容易存活和传播。

被移植到新栖息环境的真菌通常是否是独立于被引入的植物而存活的问题仍悬而未决。

（7）产生新菌根的生态学影响。

新真菌的到来与新的植物与真菌的结合是否会影响当地群落及其功能？在讨论这些问题之前，我们提供了一个植物入侵中关于菌根的概念框架。

尽管这个框架被用做关于菌根约束植物入侵的讨论，但框架的部分内容也可以用来理解任何共生体对任何物种入侵的约束。

1 研究植物入侵中菌根作用的概念框架在这一框架中植物根据三个标准分类：（a）是否需要菌根真菌以发芽和生长，专性或兼性;（b）需要特定的真菌或能与多种真菌结合，特定的或多样化的;（c）是与菌根真菌一并被移植还是可以独立移植，菌根结合体是否可以移植（图1）。

每个标准可以结合起来从而对一种植物给出具体的预测，如例1，非菌根或兼性菌根植物（无论该种植物与真菌形成菌根是特定或多样化的，菌根结合体是否可以移植）可以成功入侵（图1）。

根据概念框架的预测，共生条件不会阻碍非菌根或兼性生物的入侵。

相反，在例2中，专性、形成特定菌根共生体的植物除非与完整的菌根共生体一并移植（例3），否则不能在新的栖息地上生长或传播。

专性需要菌根结合的植物如果能与不同种类的真菌结合（例4）或许可以与当地的真菌形成菌根从而成功入侵。

最后，在例5中，专性、可以和不同真菌形成菌根的植物与完整的菌根一并移植，很容易成为成功的入侵物种。

根据以上标准可得出以下3个假说：（1）入侵植物常为非菌根植物或兼性共生体。

（2）专性依赖菌根共生体的入侵植物，很可能所需菌根真菌的种类多样，并与当地的真菌形成共生体。

Richardson等[84]已讨论了与此相关的实验工作;通常的入侵植物对传粉者或其他微生物共生者的需求是泛化的，可以与多样化的共生体结合。

Rejmanek[82]也做出了这一预测。

（3）专性依赖特定真菌的入侵植物很可能与其完整共生体一并移植，或传播到了合适的共生者已经存在或提前引入的栖息地。

这一框架以及相应举例证明了共生关系和有机体入侵的基本要点：有机体不依赖于共生关系或为兼性共生者有利于有机体入侵，而有机体依赖于专性共生时将阻碍有机体入侵。

该物种可形成的共生体多样并与当地生物群互利共生时（这种情况下共生可能促进入侵），或物种与原有共生体一并移植，或移植到已有共生体的地区时，可以减小专性共生对入侵过程的影响。

预测引入物种是否会造成生物入侵是重要的思想[30，50，56]。

根据这一框架，共生关系对入侵过程的影响可通过生物的兼性、多样化或可转移的共生关系来预测。

本文接下来利用这一框架探讨以上7个主要方面：（1）入侵植物的菌根状态。

有限的数据表明，如框架所预测的，许多入侵植物不需与菌根真菌共生，或利用多样化策略、在环境情况允许时形成菌根，或与不同种类的菌根真菌形成菌根（例如丛枝菌根和外生菌根）。

为证明这一结论，我们利用NatureServe[72，73]数据库得到了82种在“美国入侵物种影响排名”（I-Rank）中列为“主要”的维管植物列表。

列表中包括82个物种，每个物种的菌根状态根据Wang和Qiu[105]的工作来核对。

不出意外，大多数入侵物种的菌根状态仍是未知的。

只有33个物种的数据可查到，其中15种与丛枝菌根真菌结合，18种为非菌根植物、兼性菌根植物或可与多样化的真菌形成菌根共生体。

为了解更具有入侵性的植物与不具有入侵性的植物在菌根状态上是否有区别，我对74种I-Rank列为“非主要”的外来物种做了同样的分析。

不幸的是其中61种植物在Wang和Qiu[105]的工作中没有相应信息，只有13个物种的数据可查到，其中7种与丛枝菌根真菌结合，其余6种为非菌根的或采用混合策略。

尽管数据表明入侵效果小的植物比入侵效果大的植物更可能为专性菌根植物（45%的高风险入侵植物形成专性菌根，在低风险入侵植物中比例为53%），但没有足够的数据证明这一趋势。

鉴定植物的菌根状态十分简单，由于菌根真菌能够影响植物入侵过程[104]，因此收集入侵植物的菌根结合体数据将会成为大有裨益的研究方向。

我们也发现有证据表明本地植物种比外来植物种结合菌根真菌的比例更高。

我们找到加州的外来植物种与加州的本地植物种的列表[40]。

与本地植物相比（图2），加州的归化植物来自常不与菌根真菌结合的科的比例更高[28，74，96，105]。

在美国西部的本地植物群中也有类似情况（J.D. Bever，未出版）。

在已知的同一科中的菌根状态多样化之外[64，105]，这一现象也表明较低的菌根真菌依赖是归化植物成功引入的重要因素之一。

然而，这一现象并不适用于英国，与本地植物相比，归化植物来自通常与丛枝菌根真菌共生的科的比例更高[26]。

这一差异表明菌根状态在不同地区对植物入侵起到了不同的作用，这一主题我们将在后续部分讨论。

（2）入侵植物的生长反应。

植物与菌根真菌共生的反应差异很大。

某些情况下植物需要与真菌共生才能生长、繁殖，在离开真菌的条件下不能存活。

根据之前的讨论，这些植物是专性共生的。

例如许多兰科植物离开合适的真菌甚至无法发育到幼苗期;它们的种子很小，没有充足的碳源储备以供自身生长[92]。

许多外生菌根树木在野外也表现为专性依赖于特定的菌根真菌。

尽管外生菌根的树苗在理想的实验室条件下能够不依赖菌根良好生长，但在野外其存活率和长势在合适的真菌存在下得以显著提高[62]。

然而，大多数植物，尤其是形成丛枝菌根的植物是兼性共生的。

它们的确在野外一定会形成菌根共生体，但其生长和繁殖不依赖于菌根。

即便无菌根的接种条件下，植物也能生長。

然而，它们对接种菌根有生长反应[43]。

观察到微小的刺激反应并不罕见，例如加入菌根真菌使植物生物量增加了5-20%。

许多情况下促生长效应更显著，当然也可能产生抑制效应。